L’orgue se trouve à l’origine dans le chœur. Un prix fait daté de 1628 commande en effet à maître Jean-Baptiste de La Farge des orgues qu’il sera tenues de disposer ad cornu Evangelii entre le premier et le deuxième pilier du chœur. Les orgues sont donc alors placées à proximité du maître-autel, du côté de l’Evangile (soit ici contre le mur nord du chœur). Toute une partie du mécanisme, et notamment la soufflerie, est abritée dans une « chambre » prise dans la muraille et la débordant côté nord du chœur, cette construction est réalisée par un maître maçon d’Entrevaux, Anthoine Delabarre.

En 1692, à la suite des travaux de fortifications de la ville réalisés à partir des années 1690, le chevet est restructuré au nord et à l’est. La chambre est détruite et les orgues sont en partie déplacées sur une tribune qui vient d’être érigée au-dessus de la porte d'entrée de la cathédrale. Il est en effet peu probable que le buffet ait été conservé. Les orgues ont dû être placées dans un nouveau buffet conçu après le déménagement

D'après une mention portée sur l'orgue, la partie instrumentale a également été refaite en 1717 par le Marseillais Jean Eustache et reprise en 1858 par François Mader à la demande de l'abbé Avilon. Restaurée en 1864 par François Mader, en 1948 par J.-A. Négrel puis en 1985 par Didier Chanon. Ce dernier se voit alors confier la restitution à l'identique de l'orgue de Jean Eustache.