Une confrérie du Saint-Esprit qui regroupe les pêcheurs est attestée au 14e siècle. Elle contribue à l'émancipation du nouveau bourg détaché de Ceyreste en 1429. Le premier cadastre de La Ciotat, établi en 1460, enregistre 45 contribuables dont 30 sont possesseurs de filets, d'engins de pêche ou de barques. Un premier règlement écrit de la prud'homie est établie en 1459. Les patrons-pêcheurs décident en 1747 d'acquérir une maison pour tenir leurs réunions. Ils deviennent propriétaires de la maison Faure, située entre la rue de la Tasse (rue Adolphe Abeille) et la Ribo, le quai occupé par les activités des pêcheurs. Le bâtiment est acquis pour la somme de 2000 livres. Dès 1749, les prud'hommes cèdent le magasin du rez-de-chaussée, sa cave, et la citerne pour 1000 livres au patron-pêcheur Antoine Blanc. Des aménagements sont entrepris, des ornements sont acquis: croix de bannière, un buste en bois de saint Pierre pour la salle de réunion. Un buste en marbre de saint Pierre est acquis auprès d'un sculpteur Monte-Donis pour être placé en façade sur le quai. Pour garnir les murs, deux tapisseries qui figurent des épisodes de la vie de saint Pierre sont acquises. Ces dépenses illustrent la préoccupation des prud'hommes d'affirmer leur prestige contre l'autorité communale des consuls. Les pêcheurs célèbrent la Saint-Pierre à la fin du mois de juin.

Une restauration des locaux de la Prud'homie est entreprise en 1931.