Le Recteur de l'Eglise orthodoxe de Nice (alors située rue Longchamp), V. Polejaieff, obtient de fonder un cimetière par arrêté préfectoral du 4 août 1866. Le 5 janvier 1867 est acquis un terrain de 3303 mètres carrés sur la colline de Caucade à l'ouest de Nice. Le cimetière est dédié à la mémoire du tsarévitch Nicolas Alexandrovitch Romanov (mort à Nice en 1865). La première pierre de la chapelle des morts est posée le 5 mai 1867. Situé à proximité du cimetière anglican, le cimetière russe (alors uniquement accessible par un étroit sentier) obtient de son voisin une servitude de passage pour réaliser une voie carrossable (1867). Le cimetière accueille les dépouilles des résidents permanents ou des hivernants, décédés durant leur villégiature, et dont on ne pouvait rapatrier les corps dans leurs pays d'origine. Beaucoup de tombeaux de cette époque sont l'oeuvre de Léonide Pianovsky et d'architectes locaux tel SM Biasini par exemple. Après la Révolution de 1917, le cimetière accueille de nombreux expatriés venus se réfugier sur la Côte d'azur et les années 1940 et 1950 connaissent le plus d'inhumations. En 2020, le cimetière compte entre 850 et 870 emplacements de tombes pour environ 6000 personnes. Malgré le nom couramment utilisé de "cimetière russe", il accueille des personnes de tous pays et certaines non-orthodoxes, en raison de liens de parenté. Il est le plus important cimetière russe français après celui de Sainte-Geneviève-des-Bois (Essonne).